New trends in the regenerative therapy of vitiligo. Literature review

Cover Page


Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription or Fee Access

Abstract

Vitiligo is the most common acquired skin depigmentation disorder characterized by progressive loss of pigmentation caused by the destruction of functional melanocytes in the epidermis. The pathogenesis consists in the interaction of genetic components, metabolic factors associated with cellular oxidative stress, adhesion of melanocytes to the epithelium and autoimmunity, which culminate in aggression against melanocytes. To date, the treatment of vitiligo, according to Russian and European clinical guidelines, consists in the appointment of various drug and non-drug methods: the use of topical and systemic glucocorticosteroids, calcineurin inhibitors, azathioprine, phototherapy, both in the form of monotherapy and their combination.

In recent years, in connection with the development of cellular technologies, alternative methods of therapy based on the transplantation of autologous cultured and non-cultured melanocytes have become widespread in the treatment of vitiligo. The most promising options for vitiligo cell therapy are methods based not only on the transplantation of ready-made cellular structures, but also on the replacement of damaged cells with a transplant of pluropotent progenitor stem cells or their immature committed structures.

This article is of an overview nature. The aim of the review is to update information on promising new treatments for vitiligo. A literature review was conducted using the PubMed, Cochrane Library, CyberLeninka and Internet databases to study clinical and preclinical data on the possibility of using innovative methods of regenerative medicine in patients with vitiligo.

This review is addressed to medical researchers interested in the treatment of vitiligo.

Full Text

ВВЕДЕНИЕ

Витилиго ― хроническое депигментирующее состояние кожи, характеризуемое потерей специфических меланоцитов, что приводит к уменьшению содержания меланина в повреждённых участках кожи. Отличительной чертой является нешелушащееся полностью бесцветное, меловидно-белое пятно с чёткими границами [1].

Распространённость данного заболевания весьма вариабельна по всему миру и составляет от 0,5 до 2,0% в общей популяции [2]. Средний возраст начала заболевания варьирует от 20 до 30 лет, хотя распространённость заболевания среди детей и подростков не отличается от взрослого населения. В мире на витилиго по-прежнему приходится от 0,5 до 1,9% дерматологических консультаций у взрослых и до 3,5% ― у детей [3, 4].

Этиология витилиго неизвестна. В настоящее время считается, что это генетически обусловленное аутоиммунное заболевание, связанное с метаболизмом и окислительным стрессом, нейрогуморальной регуляцией, а также влиянием наследственных факторов и факторов окружающей среды, которые нужно рассматривать в едином взаимосвязанном контексте [1, 5].

С учётом клинической картины заболевания выделяют сегментарное (одностороннее распределение поражений, соответствующих дерматому) и несегментарное (генерализованное, включая акрофациальное), смешанное и неклассифицированное (очаговое/слизистое) витилиго [6, 7]. Проявляется заболевание симметрично распределёнными на теле белыми пятнами, более заметными у людей с тёмной кожей. Поражения характеризуются чётко очерченными жемчужно-белыми или депигментированными пятнами овальной, круглой или линейной формы с выпуклыми границами размером от нескольких миллиметров до сантиметров и центробежным увеличением [8, 9].

Диагноз витилиго основывается на клинической картине и тщательном сборе анамнеза. При первичном обращении пациента целесообразно фиксировать вид и расположение пятен на теле путём фотографирования с целью отслеживания динамики кожного процесса при лечении. Для проведения диагностики используют лампу Вуда, дерматоскопию [10]. При затруднении с постановкой диагноза и невозможности клинически определить вариант дисхромии кожи проводят гистологическое исследование.

Дифференциальная диагностика проводится с разноцветным лишаем, депигментированным невусом, склероатрофическим лихеном, альбинизмом, вторичной лейкодермой и другими дисмеланозами.

Витилиго оказывает разрушительное действие на качество жизни пациента, приводя к снижению самооценки личности, что в свою очередь влияет на социальную жизнь человека, развитие депрессии вплоть до появления суицидальных мыслей [5]. Так, дерматологический индекс качества жизни у пациентов с витилиго составляет 4,95, что значительно меньше индекса у больных с такими заболеваниями, как псориаз и атопический дерматит [11].

ИННОВАЦИОННЫЕ МЕТОДЫ РЕГЕНЕРАТИВНОЙ МЕДИЦИНЫ ПРИ ВИТИЛИГО

Лечение витилиго остаётся одной из самых сложных дерматологических проблем. Выбор метода терапии зависит не только от возможностей пациента, но и от подтипа заболевания, степени его распространённости и активности, возраста и фототипа кожи.

Терапия витилиго направлена на обеспечение хороших косметических результатов, продление периодов ремиссии, предотвращение рецидивов и обеспечение удовлетворённости пациентов. Используемые методы включают в себя системные и местные иммуносупрессоры.

Кортикостероиды подавляют клеточный иммунный ответ и разрушение меланоцитов, одновременно стимулируя регенерацию меланоцитов и меланогенез [12]. Местные кортикостероиды являются основным методом лечения локализованного витилиго, в то время как низкие дозы системных кортикостероидов используются для стабилизации быстро прогрессирующего заболевания. Местные ингибиторы кальциневрина (такролимус и пимекролимус) предпочтительнее кортикостероидов у пациентов с поражением лица или областей с высоким риском атрофии кожи [13]. В качестве системной иммуносупрессивной терапии используются также пероральный циклоспорин (может снижать активацию Т-клеток вследствие ингибирования продукции IL-2), азатиоприн [14, 15].

Наиболее эффективными способами лечения витилиго являются различные методы фототерапии: узкополосный ультрафиолет В (УФБ-311 нм), ультрафиолет А (ПУВА-терапия), эксимерный лазер с длиной волны 308 нм. Фототерапию часто сочетают с медикаментозным и хирургическим лечением с целью снижения её кумулятивной дозы, усиления и ускорения репигментации [16, 17].

Рассматривается возможность применения местных и системных ингибиторов JAK (тофацитиниб, руксолитиниб и барицитиниб). Так, крем руксолитиниб уже одобрен для лечения витилиго в США, другие находятся в стадии интенсивного клинического изучения (испытания фазы II и фазы III) [18].

В последние время в связи с развитием регенеративной медицины возобновились исследования по трансплантологии при витилиго, основанные на пересадке в очаги депигментации клеточных трансплантатов в виде аутотрансплантатов кожи и аутологичных меланоцитов [19].

Регенеративная медицина ― отрасль современной медицины, которая занимается разработкой методов привнесения в ткани и органы индукторов физиологической и репаративной регенерации. Кожа является наиболее частой моделью для разработки и внедрения клеточных технологий, что обусловлено высокой частотой её повреждения и наличием хорошо изученных биотехнологических подходов к естественному восстановлению этого органа [20]. Впервые возможность применения пересадки трансплантатов кожи с целью стимуляции пигментации была установлена в 1941 году M.L. Lewin и S.M. Peck в экспериментах на морских свинках [21], а в 1952 году G.A. Spencer и J.A. Tolmach описали первый случай успешного лечения больной витилиго методом пересадки послойных трансплантатов кожи в очаги депигментации [22].

В настоящее время в общемировой дерматологической практике официально признаны так называемые хирургические методы лечения витилиго, направленные на замену меланоцитов в очагах депигментации меланоцитами из аутологичного донорского участка с нормальной пигментацией [23]. Применяется множество различных методов пересадки трансплантатов, которые можно разделить на две группы ― тканевые и клеточные [24]. Более простые и не требуют дорогостоящего оборудования следующие методы пересадки тканевых трансплантатов:

  • пересадка мини-трансплантатов: пересадка послойных лоскутов, пункционная трансплантация (mini grafting/full thickness punch grafting);
  • трансплантация тонкого или ультратонкого расщеплённого кожного лоскута (split-thickness skin grafting);
  • трансплантация покрышек эпидермальных пузырей (epideral suction blister grafting);
  • трансплантация волосяных фолликулов (single hair grafting, hair follicle transplantation).

Клеточные методы аутотрансплантации основаны на пересадке в очаги депигментации клеточных трансплантатов, содержащих зрелые меланоциты и меланоциты-предшественники. Применяют пересадку как культивированных, так и некультивированных трансплантатов:

  • трансплантация суспензии некультивированных эпидермальных клеток ― кератиноцитов и меланоцитов (transplantation of non-cultured epidermal cell suspension);
  • пересадка культивированных эпидермальных трансплантатов (transplantation of cultured epidermal grafting): трансплантация культивированных аутологичных меланоцитов (transplantation of cultured autologous melanocytes); трансплантация суспензии некультивированных клеток наружного корневого влагалища волосяных фолликулов (transplantation of non-cultured extracted hair follicle outer roots heath cell suspension).

Однако, несмотря на имеющийся в мировой практике большой опыт применения различных хирургических методов лечения в лечении витилиго, их использование имеет ограниченный характер. Хирургические методы лечения показаны только при стабильном витилиго, которое не поддаётся лечению другими имеющимися консервативными методами [25]. Одна из причин ограниченности применения данных методов заключается в том, что в коже и слизистых оболочках нормальная замена отдельных клеток представляет собой непрерывный процесс даже в отсутствии специфических раздражителей. В случае витилиго отсутствие репигментации предполагает, что стойкое, вызванное стрессом повреждение меланоцитов может потребовать постоянного регенеративного запроса, ведущего к аномальному обороту стволовых клеток меланоцитов, что приводит к потере способности к регенерации. С другой стороны, отсутствие спонтанного восстановления цвета кожи может отражать постоянную потерю физиологического гомеостаза кожи, предполагая, что в очагах депигментации необходимо лечить или перепрограммировать всю микросреду для достижения нормальной пигментации [26]. Таким образом, появляются вопросы, как воздействовать на специфическое для заболевания микроокружение и как улучшить персистенцию клеточного трансплантата.

Одним из подходов к решению данной проблемы может являться замена повреждённых/отсутствующих меланоцитарных клеток незрелыми коммитированными клетками или трансплантатом плюрипотентных стволовых клеток-предшественников. Из наиболее возможных вариантов рассматривается применение мультипотентных мезенхимальных стромальных клеток (МСК), представляющих собой особую популяцию стволовых клеток взрослого человека с высоким регенеративным потенциалом и иммуномодулирующим действием. Они могут быть выделены из различных доступных источников, в частности костного мозга, жировой ткани, слизистой оболочки полости рта, пульпы зубов [27–29]. Выявлено, что МСК способны индуцировать восстановление популяции меланоцитов и ингибировать развитие воспаления, опосредованно влиять на клетки врождённого иммунитета, регулируя поляризацию Т-клеток и макрофагов [30, 31], а также поддерживать баланс субпопуляции Т-клеток [32]. Кроме того, МСК обладают низкой иммуногенностью, и, как правило, при применении аллогенных клеток не возникает реакции отторжения [29].

Одним из преимуществ клеточной терапии с использованием МСК является возможность применения аутологичных клеток из материала, полученного от пациента, что позволяет минимизировать риски отторжения при их введении. Наиболее доступным и часто используемым источником аутологичных МСК является жировая ткань [33, 34]. Выявлено, что при определённых условиях культивирования МСК жировой ткани способны приобретать характерную для меланоцитов морфологию и экспрессировать основные белки, участвующие в пигментации [35, 36]. Благодаря секреции основного фактора роста фибробластов (bFGF) и фактора роста меланоцитов (MGF) МСК способствуют также увеличению пролиферативной активности и миграции меланоцитов [37]. Так, показано, что применение in vivo МСК жировой ткани и меланоцитов после их сокультивирования имело бÓльшую эффективность по сравнению с терапией только меланоцитами или только МСК [38].

Особого внимания заслуживает такая субпопуляция МСК, как дифференцирующиеся стрессоустойчивые клетки (multilineage-differentiatingstress-enduringcells, MUSE) [39]. Они обладают специфическим маркером, а именно стадиоспецифичным эмбриональным антигеном-3 (SSEA-3), который присущ эмбриональным стволовым клеткам человека и участвует в поддержании плюрипотентного статуса клеток [40]. Так, установлено, что клетки субпопуляции MUSE способны эффективно дифференцироваться в условиях in vitro в кератиноциты, фибробласты и меланоциты [41]. Кроме того, они могут полностью дифференцироваться в меланинпродуцирующие клетки, а при их введении в состав трёхмерных эквивалентов кожи ― локализуются в базальном ростковом слое эпидермиса [42–44].

В недавних исследованиях установлено, что в подкожной жировой ткани человека существует популяция клеток-предшественников меланоцитов, способных дифференцироваться в зрелые меланоциты [45]. Эти клетки могут стать перспективным терапевтическим агентом для лечения витилиго. В качестве терапевтического агента для лечения витилиго может быть применён секретом ― экскретируемая совокупность клеточных метаболитов, включающая такие биологически активные соединения, как факторы роста, цитокины, хемокины, и обладающая высоким регенеративным потенциалом [46, 47]. Применение не содержащего клеточных компонентов секретома нивелирует риски отторжения иммунной системой реципиента.

В качестве нового подхода возможно использование бесклеточной фракции липоаспирата для направленной стимуляции регенерации [48]. Выявлено, что при её использовании в условиях in vitro меланоциты из кожи, поражённой витилиго, приобретали выраженную пролиферативную активность [49]. В ряде работ показано, что эффективность применения бесклеточной фракции липоаспирата обусловлена присутствием антагониста Wnt-пути, участвующего в процессах репигментации и активации предшественников меланоцитов [50, 51]. Кроме того, бесклеточная фракция липоаспирата способна стимулировать функционирование митохондрий и тем самым снижать концентрацию активных форм кислорода, возникающих при хирургическом вмешательстве и снижающих жизнеспособность и метаболизм меланоцитов [52, 53]. Секретом может быть использован не только в рамках монотерапевтического подхода, но и комбинированного ― путём его введения в реципиентный участок дополнительно при трансплантации с целью ускорения заживления, снижения воспаления и стимуляции регенеративных процессов [48].

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Таким образом, применение клеточных технологий с использованием незрелых коммитированных клеток или трансплантата плюрипотентных стволовых клеток-предшественников позволит добиться более стойкого и длительного эффекта репигментации при витилиго. Данный метод регенеративной терапии возможен как в лечении витилиго, так и других заболеваний кожи (ожоги, язвенные дефекты, постонкологические рубцы).

ДОПОЛНИТЕЛЬНО

Источник финансирования. Авторы заявляют об отсутствии внешнего финансирования при проведении исследования и подготовке статьи.

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с проведённым исследованием и публикацией настоящей статьи.

Вклад авторов. Все авторы подтверждают соответствие своего авторства международным критериям ICMJE (все авторы внесли существенный вклад в разработку концепции, проведение исследования и подготовку статьи, прочли и одобрили финальную версию перед публикацией). Наибольший вклад распределён следующим образом: О.Ю. Олисова, К.М. Ломоносов ― научное редактирование текста, доработка исходного текста; П.С. Тимашев ― подготовка материала для обзора, выявление ключевой информации по тематике, финальная подготовка текста; Е.В. Пищулина, Ю.М. Семиклет, Е.А. Бердникова ― сбор и обработка литературных источников, подготовка и написание текста; П.И. Котенева ― обзор литературы, оформление списка литературы.

ADDITIONAL INFORMATION

Funding source. This study was not supported by any external sources of funding.

Competing interests. The authors declare that they have no competing interests.

Authors’ contribution. The authors made a substantial contribution to the conception of the work, acquisition, analysis of literature, drafting and revising the work, final approval of the version to be published and agree to be accountable for all aspects of the work. O.Y. Olisova, K.M. Lomonosov ― scientific editing of the text, revision of the source text; P.S. Timashev ― preparation of material for review, identification of key information on the subject, final preparation of the text; E.V. Pishchulina, Y.M. Semiklet, E.A. Berdnikova ― collection and processing of literary sources, preparation and writing of the text; P.I. Koteneva ― literature review, design of the list of references.

×

About the authors

Olga Yu. Olisova

I.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Email: olisovaolga@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-2482-1754
SPIN-code: 2500-7989

MD, Dr. Sci. (Med.), Professor

Russian Federation, Moscow

Petr S. Timashev

I.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Email: timashev_p_s@staff.sechenov.ru
ORCID iD: 0000-0001-7773-2435

Dr. Sci. (Chem.), Professor

Russian Federation, Moscow

Elizaveta V. Pishulina

I.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Author for correspondence.
Email: liza.pishulina.98@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-5346-463X
Russian Federation, Moscow

Juliya M. Semiklet

I.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Email: semiklet.jul@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7615-3917
SPIN-code: 3245-4770
Russian Federation, Moscow

Elizaveta A. Berdnikova

I.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Email: elizaveta.berdnikova@list.ru
ORCID iD: 0000-0002-1147-8144

Student

Russian Federation, Moscow

Polina I. Koteneva

I.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Email: timashev_p_s@staff.sechenov.ru
ORCID iD: 0000-0001-9428-8487
SPIN-code: 3508-0271
Russian Federation, Moscow

Konstantin M. Lomonosov

I.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Email: lamclinic@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-4580-6193
SPIN-code: 4784-9730

MD, Dr. Sci. (Med.), Professor

Russian Federation, Moscow

References

  1. Gauthier Y, Andre CM, Taïeb A. A critical appraisal of vitiligo etiologic theories. Ismelanocyteloss a melanocytorrhagy? Pigment Cell Res. 2003;16(4):322–332. doi: 10.1034/j.1600-0749.2003.00070.x
  2. Bergqvist C, Ezzedine K. Vitiligo: a review. Dermatology. 2020;236(6):571–592. doi: 10.1159/000506103
  3. Castro CC, Miot HA. Prevalence of vitiligo in Brazil: A population survey. Pigment Cell Melanoma Res. 2018;31(3):448–450. doi: 10.1111/pcmr.12681
  4. Castro CC, Nascimento LL, Olandoski M, Mira MT. A pattern of association between clinical form of vitiligo and disease-related variables in a Brazilian population. J Dermatol Sci. 2012;65(1):63–67. doi: 10.1016/j.jdermsci.2011.09.011
  5. Krüger C, Schallreuter KU. A review of the worldwide prevalence of vitiligo in children/adolescents and adults. Int J Dermatol. 2012;51(10):1206–1212. doi: 10.1111/j.1365-4632.2011.05377.x
  6. Ezzedine K, Lim HW, Suzuki T, et al.; Vitiligo Global Issue Consensus Conference Panelists. Revised classification/nomenclature of vitiligo and related issues: The Vitiligo Global Issues Consensus Conference. Pigment Cell Melanoma Res. 2012;25(3):E1–13. doi: 10.1111/j.1755-148X.2012.00997.x
  7. Boniface K, Seneschal J, Picardo M, Taïeb A. Vitiligo: Focus on clinical aspects, immunopathogenesis, and therapy. Clin Rev Allergy Immunol. 2018;54(1):52–67. doi: 10.1007/s12016-017-8622-7
  8. Speeckaert R, van Geel N. Vitiligo: An update on pathophysiology and treatment options. Am J Clin Dermatol. 2017;18(6):733–744. doi: 10.1007/s40257-017-0298-5
  9. Prignano F, d’Erme AM, Bonciolini V, Lotti T. Mucosal psoriasis: A new insight toward a systemic inflammatory disease. Int J Dermatol. 2011;50(12):1579–1581. doi: 10.1111/j.1365-4632.2010.04864.x
  10. Davletshina AY, Lomonosov KM. Dermatoscopic patterns of vitiligo. Russ J Skin Venereal Dis. 2020;23(6):381–387. (In Russ). doi: 10.17816/dv60488
  11. Ongenae K, van Geel N, De Schepper S, Naeyaert JM. Effect of vitiligo on self-reported health-related quality of life. Br J Dermatol. 2005;152(6):1165–1172. doi: 10.1111/j.1365-2133.2005.06456.x
  12. Daniel BS, Wittal R. Vitiligo treatment update. Australas J Dermatol. 2015;56(2):85–92. doi: 10.1111/ajd.12256
  13. Luger T, Paul C. Potential new indications of topical calcineurin inhibitors. Dermatology. 2007;215(Suppl 1):45–54. doi: 10.1159/000102119
  14. Kuga K, Nishifuji K, Iwasaki T. Cyclosporine A inhibits transcription of cytokine genes and decreases the frequencies of IL-2 producing cells in feline mononuclear cells. J Vet Med Sci. 2008;70(10):1011–1016. doi: 10.1292/jvms.70.1011
  15. Vovdenko KA, Khafizova AA, Lomonosov KM. Effectiveness of combination of UVB-311 nm and azathioprine in the treatment of non-segmental vitiligo. Russ J Skin Venereal Dis. 2022;25(4):269–278. (In Russ). doi: 10.17816/dv111578
  16. Krotkova EA. Treatment of vitiligo: A look into the future (literature review). Russ J Skin Venereal Dis. 2021;24(6):537–542. (In Russ). doi: 10.17816/dv101158
  17. Lomonosov KM, Gereikhanova LG. Algorithm of vitiligo treatment. Russ J Skin Venereal Dis. 2016;19(3):167–169. (In Russ). doi: 10.18821/1560-9588-2016-19-3-167-169
  18. Qi F, Liu F, Gao L. Janus kinase inhibitors in the treatment of vitiligo: A review. Front Immunol. 2021;(12):790125. doi: 10.3389/fimmu.2021.790125
  19. Ramos MG, Ramos DG, Ramos CG. Evaluation of treatment response to autologous transplantation of noncultured melanocyte/keratinocyte cell suspension in patients with stable vitiligo. An Bras Dermatol. 2017;92(3):312–318. doi: 10.1590/abd1806-4841.20175700
  20. Liebl H, Kloth LC. Skin cell proliferation stimulated by microneedles. J Am Coll Clin Wound Spec. 2012;4(1):2–6. doi: 10.1016/j.jccw.2012.11.001
  21. Lewin ML, Peck SM. Pigment studies in skin grafts on experimental animals. J Invest Dermat. 1941;(4):483–503.
  22. Spencer GA, Tolmach JA. Exchange grafts in vitiligo. J Invest Dermatol. 1952;19(1):1–5. doi: 10.1038/jid.1952.59
  23. Avgirinou G, Antoniu K, Andreas SL. European Guidelines for the treatment of dermatological diseases. Ed. by A.D. Katsambas, T.M. Lotti. Moscow: MEDpress-inform; 2014. 724 p. (In Russ).
  24. Kubanova AA, Volnukhin VA, Proshutinskaya DV, et al. Possibilities of regenerative medicine in the treatment of patients with vitiligo. Bulletin Dermatol Venereol. 2014;90(3):43–52. (In Russ). doi: 10.25208/0042-4609-2014-90-3-43-52
  25. Fronchek A, Kasprovich-Furmanschik M, Plastik V, Ovcharchik-Sanek A. Surgical treatment of vitiligo. Field Environmental Protection Public Health. 2022;19(8):4812. (In Russ). doi: 10.3390/ijerph19084812
  26. Yannas IV. Similarities and differences between induced organ regeneration in adults and early foetal regeneration. J R Soc Interface. 2005;2(5):403–417. doi: 10.1098/rsif.2005.0062
  27. Liau LL, Ruszymah BH, Ng MH, Law JX. Characteristics and clinical applications of Wharton’s jelly-derived mesenchymal stromal cells. Curr Res Transl Med. 2020;68(1):5–16. doi: 10.1016/j.retram.2019.09.001
  28. Mizukami A, Swiech K. Mesenchymal stromal cells: From discovery to manufacturing and commercialization. Stem Cells Int. 2018;2018:4083921. doi: 10.1155/2018/4083921
  29. Zhang M, Xia T, Lin F, et al. Vitiligo: An immune disease and its emerging mesenchymal stem cell therapy paradigm. Transpl Immunol. 2023;(76):101766. doi: 10.1016/j.trim.2022.101766
  30. Hyvärinen K, Holopainen M, Skirdenko V, et al. Mesenchymal stromal cells and their extracellular vesicles enhance the anti-inflammatory phenotype of regulatory macrophages by downregulating the production of interleukin (IL)-23 and IL-22. Front Immunol. 2018;(9):771. doi: 10.3389/fimmu.2018.00771
  31. Jiang W, Xu J. Immune modulation by mesenchymal stem cells. Cell Prolif. 2020;53(1):e12712. doi: 10.1111/cpr.12712
  32. Weiss AR, Dahlke MH. Immunomodulation by Mesenchymal Stem Cells (MSCs): Mechanisms of action of living, apoptotic, and dead MSCs. Front Immunol. 2019;(10):1191. doi: 10.3389/fimmu.2019.01191
  33. Bernardi L, Dos Santos CH, Pinheiro VA, et al. Transplantation of adipose-derived mesenchymal stem cells in refractory Crohn’s disease: Systematic review. Arq Bras Cir Dig (São Paulo). 2019;32(4):e1465. doi: 10.1590/0102-672020190001e1465
  34. Ra JC, Kang SK, Shin IS, et al. Stem cell treatment for patients with autoimmune disease by systemic infusion of culture-expanded autologous adipose tissue derived mesenchymal stem cells. J Transl Med. 2011;(9):181. doi: 10.1186/1479-5876-9-181
  35. Bellei B, Migliano E, Tedesco M, et al. Maximizing non-enzymatic methods for harvesting adipose-derived stem from lipoaspirate: Technical considerations and clinical implications for regenerative surgery. Sci Reports. 2017;7(1):10015. doi: 10.1038/s41598-017-10710-6
  36. Zavala G, Sandoval C, Meza D, et al. Differentiation of adipose-derived stem cells to functional CD105neg CD73low melanocyte precursors guided by defined culture condition. Stem Cell Res Ther. 2019;10(1):249. doi: 10.1186/s13287-019-1364-0
  37. Kim JY, Park CD, Lee A, et al. Co-culture of melanocytes with adipose-derived stem cells as a potential substitute for co-culture with keratinocytes. Acta Derm Venereol. 2012;92(1):16–23. doi: 10.2340/00015555-1174
  38. Lim WS, Kim CH, Kim JY, et al. Adipose-Derived stem cells improve efficacy of melanocyte transplantation in animal skin. Biomol Ther. 2014;22(4):328–333. doi: 10.4062/biomolther.2014.065
  39. Kuroda Y, Kitada M, Wakao S, et al. Unique multipotent cells in adult human mesenchymal cell populations. Proc Natl Acad Sci U.S.A. 2010;107(19):8639–8643. doi: 10.1073/pnas.0911647107
  40. Dezawa M. Muse cells provide the pluripotency of mesenchymal stem cells: Direct contribution of muse cells to tissue regeneration. Cell Transplant. 2016;25(5):849–861. doi: 10.3727/096368916X690881
  41. Yamauchi T, Yamasaki K, Tsuchiyama K, et al. The potential of muse cells for regenerative medicine of skin: Procedures to reconstitute skin with muse cell-derived keratinocytes, fibroblasts, and melanocytes. J Invest Dermatol. 2017;137(12):2639–2642. doi: 10.1016/j.jid.2017.06.021
  42. Fisch SC, Gimeno ML, Phan JD, et al. Pluripotent nontumorigenic multilineage differentiating stress enduring cells (Muse cells): A seven-year retrospective. Stem Cell Res Ther. 2017;8(1):227. doi: 10.1186/s13287-017-0674-3
  43. Tian T, Zhang RZ, Yang YH, et al. Muse cells derived from dermal tissues can differentiate into melanocytes. Cell Reprogram. 2017;19(2):116–122. doi: 10.1089/cell.2016.0032
  44. Tsuchiyama K, Wakao S, Kuroda Y, et al. Functional melanocytes are readily reprogrammable from multilineage: Differentiating stress-enduring (muse) cells, distinct stem cells in human fibroblasts. J Invest Dermatol. 2013;133(10):2425–2435. doi: 10.1038/jid.2013.172
  45. Ikeda Y, Wada A, Hasegawa T, et al. Melanocyte progenitor cells reside in human subcutaneous adipose tissue. PLoS One. 2021;16(8):e0256622. doi: 10.1371/journal.pone.0256622
  46. Sun DZ, Abelson B, Babbar P, Damaser MS. Harnessing the mesenchymal stem cell secretome for regenerative urology. Nat Rev Urol. 2019;16(6):363–375. doi: 10.1038/s41585-019-0169-3
  47. Vizoso FJ, Eiro N, Cid S, et al. Mesenchymal stem cell secretome: Toward cell-free therapeutic strategies in regenerative medicine. Int J Mol Sci. 2017;18(9):1852. doi: 10.3390/ijms18091852
  48. Bellei B, Migliano E, Tedesco M, et al. Adipose tissue-derived extracellular fraction characterization: Biological and clinical considerations in regenerative medicine. Stem Cell Res Ther. 2018;9(1):207. doi: 10.1186/s13287-018-0956-4
  49. Bellei B, Papaccio F, Filoni A, et al. Extracellular fraction of adipose tissue as an innovative regenerative approach for vitiligo treatment. Exp Dermatol. 2019;28(6):695–703. doi: 10.1111/exd.13954
  50. Goldstein NB, Koster MI, Jones KL, et al. Repigmentation of human vitiligo skin by NBUVB is controlled by transcription of GLI1 and activation of the β-catenin pathway in the hair follicle bulge stem cells. J Invest Dermatol. 2018;138(3):657–668. doi: 10.1016/j.jid.2017.09.040
  51. Regazzetti C, Joly F, Marty C, et al. Transcriptional analysis of vitiligo skin reveals the alteration of Wnt pathway: A promising target for repigmenting vitiligo patients. J Invest Dermatol. 2015;135(12):3105–3114. doi: 10.1038/jid.2015.335
  52. Braunersreuther V, Jaquet V. Reactive oxygen species in myocardial reperfusion injury: From physiopathology to therapeutic approaches. Curr Pharm Biotechnol. 2011;13(1):97–114. doi: 10.2174/138920112798868782
  53. Xuan Y, Yang Y, Xiang L, Zhang C. The role of oxidative stress in the pathogenesis of vitiligo: A culprit for melanocyte death. Oxid Med Cell Longev. 2022;2022:8498472. doi: 10.1155/2022/8498472

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2023 Olisova O.Y., Timashev P.S., Pishulina E.V., Semiklet J.M., Berdnikova E.A., Koteneva P.I., Lomonosov K.M.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 86501 от 11.12.2023 г. 
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ЭЛ № ФС 77 - 80653 от 15.03.2021 г.


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies