Роль различных субъединиц ремоделирующего комплекса INO80 в репарационной сборке хроматина у дрожжей Saccharomyces cerevisiae

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Репаративная сборка хроматина является важным шагом в поддержании стабильности генома. Правильную сборку хроматина обеспечивают шапероны гистонов, нарушение функции которых может привести к развитию различных форм рака и к ряду наследственных заболеваний у человека. Действие факторов ремоделирования завершает репарацию хроматина. Ремоделирующий комплекс хроматина дрожжей INO80 играет важную роль в архитектуре хроматина. Мы использовали индуцированный мутагенез и ПЦР в реальном времени для изучения роли INO80 в репарационной сборке хроматина. У двойных мутантов ies5Δ hsm3Δ (hif1Δ) дефекты структуры нуклеосом, вызванные мутациями hsm3Δ и hif1Δ, приводят к гиперчувствительности клеток к УФ-облучению и исчезновению hsm3- и hif1-специфического мутагенеза. Двойные мутанты, несущие мутацию nhp10Δ и мутацию hsm3Δ или hif1Δ, были неотличимы от одиночного мутанта по летальному эффекту УФ-облучения, однако высокий УФ-индуцированный мутагенез, характерный для всех мутаций, исчезал. Таким образом, мы обнаружили, что мутации в генах, контролирующих субъединицы комплекса INO80, могут проявлять сильные взаимодействия с мутациями в генах гистоновых шаперонов. Была подтверждена гипотеза о том, что белок Him1 выполняет шаперонную функцию в процессе репаративной сборки хроматина.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Т. А. Евстюхина

Петербургский институт ядерной физики им. Б.П. Константинова Национального исследовательского центра “Курчатовский институт”; Курчатовский геномный центр – ПИЯФ

Автор, ответственный за переписку.
Email: alekseeva_ea@pnpi.nrcki.ru
Россия, 188300, Ленинградская область, Гатчина; 188300, Ленинградская область, Гатчина

Е. А. Алексеева

Петербургский институт ядерной физики им. Б.П. Константинова Национального исследовательского центра “Курчатовский институт”; Курчатовский геномный центр – ПИЯФ

Email: alekseeva_ea@pnpi.nrcki.ru
Россия, 188300, Ленинградская область, Гатчина; 188300, Ленинградская область, Гатчина

И. И. Скобелева

Петербургский институт ядерной физики им. Б.П. Константинова Национального исследовательского центра “Курчатовский институт”

Email: alekseeva_ea@pnpi.nrcki.ru
Россия, 188300, Ленинградская область, Гатчина

В. Т. Пешехонов

Петербургский институт ядерной физики им. Б.П. Константинова Национального исследовательского центра “Курчатовский институт”; Курчатовский геномный центр – ПИЯФ

Email: alekseeva_ea@pnpi.nrcki.ru
Россия, 188300, Ленинградская область, Гатчина; 188300, Ленинградская область, Гатчина

В. Г. Королев

Петербургский институт ядерной физики им. Б.П. Константинова Национального исследовательского центра “Курчатовский институт”; Курчатовский геномный центр – ПИЯФ

Email: alekseeva_ea@pnpi.nrcki.ru
Россия, 188300, Ленинградская область, Гатчина; 188300, Ленинградская область, Гатчина

Список литературы

  1. Luger K., Mader A.W., Richmond R.K. et al. Crystal structure of the nucleosome core particle at 2.8 A° resolution // Nature. 1997. V. 389. P. 251–260. https://doi.org/10.1038/38444
  2. Ransom M., Dennehey B.K., Tyler J.K. Chaperoning histones during DNA replication and repair // Cell. 2010. V. 140, P. 183–195. https://doi.org/10.1016/j.cell.2010.01.004
  3. Kouzarides T. Chromatin modifications and their function // Cell. 2007. V. 128. P. 693–705. https://doi.org/10.1016/j.cell.2007.02.005
  4. Gaillard P.H., Martini E.M., Kaufman P.D. et al. Chromatin assembly coupled to DNA repair: A new role for chromatin assembly factor 1 // Cell. 1996. V. 86. P. 887–96. https://doi.org/10.1016/s0092-8674(00)80164-6
  5. Evstyukhina T.A., Alekseeva E.A., Fedorov D.V. et al. Genetic analysis of the Hsm3 protein fFunction in yeast Saccharomyces cerevisiae NuB4 complex // Genes. 2021. V. 12. https://doi.org/10.3390/ genes12071083
  6. Becker P.B., Horz W. ATP-dependent nucleosome remodeling // Annu. Rev. Biochem. 2002. V. 71. P. 247–273. https://doi.org/10.1146/annurev.biochem.71.110601.135400
  7. Smith C.L., Peterson C.L. ATP-dependent chromatin remodeling // Curr. Top. Dev. Biol. 2005. V. 65. P. 115–148. https://doi.org/10.1016/S0070-2153(04)65004-6
  8. Shen X., Mizuguchi G., Hamiche A., Wu C. A chromatin remodelling complex involved in transcription and DNA processing // Nature. 2000. V. 406. P. 541–544. https://doi.org/10.1038/35020123
  9. Morrison A., Highland J., Krogan N. et al. INO80 and gamma-H2AX interaction links ATP-dependent chromatin remodeling to DNA damage repair // Cell. 2004. V. 119. № 6. P. 767–775. https://doi.org/10.1016/j.cell.2004.11.037
  10. Morrison A., Kim J.-A., Person M.D. et al. Mec1/Tel1 phosphorylation of the INO80 chromatin remodeling complex influences DNA damage checkpoint responses // Cell. 2007. V. 130. P. 499–511. https://doi.org/10.1016/j.cell.2007.06.010
  11. Van Attikum H., Fritsch O., Hohn B., Gasser S.M. Recruitment of the INO80 complex by H2A phosphorylation links ATP-dependent chromatin remodeling with DNA double-strand repair // Cell. 2004. V. 119. P. 777–788. https://doi.org/10.1016/j.cell.2004.11.033
  12. Tosi A., Haas C., Herzog F. et al. Structure and subunit topology of the INO80 chromatin remodeler and its nucleosome complex // Cell. 2013. V. 154. P. 1207–1219. https://doi.org/10.1016/j.cell.2013.08.016
  13. Yao W., King D.A., Beckwith S.L. et al. The INO80 complex requires the Arp5-Ies6 subcomplex for chromatin remodeling and metabolic regulation // Mol. Cel. Biol. 2016. V. 36. P. 979–991. https://doi.org/10.1128/MCB.00801-15
  14. Falbo K., Alabert C., Katou Y. et al. Involvement of a chromatin remodeling complex in damage tolerance during DNA replication // Nat. Struct. Mol. Biol. 2009. V. 16. P. 1167–1172. https://doi.org/10.1038/nsmb.1686
  15. Shen X., Choi E., Wu C. Involvement of actin-related proteins in ATP-dependent chromatin remodeling // Mоl. Cell. 2003. V. 12. P. 147–155. https://doi.org/10.1016/s1097-2765(03)00264-8
  16. Ray S., Grove A. The yeast high mobility group protein HMO2 domains of the chromatin-remodeling complex INO80, binds DNA ends // Nucl. Acids Res. 2009. V. 37. P. 6389–6399. https://doi.org/10.1093/nar/gkp695
  17. Ray S., Grove A. Interaction of Saccharomyces cerevisiae HMO2 domains with distorted DNA // Biochemistry. 2012. V. 51. P. 1825–1835. https://doi.org/10.1021/bi201700h
  18. Fillingham J., Recht J., Silva A.C. et al. Chaperone control of the activity and specificity of the histone H3 acetyltransferase RTT109 // Mol. Cell. Biol. 2008. V. 28. P. 4342–4353. https://doi.org/10.1128/MCB.00182-08
  19. Campos E.I., Fillingham J., Li J. et al. The program for processing newly synthesized histones H3.1 and H4 // Nat. Struct. Mol. Biol. 2010. V. 17. P. 1343–1351. PubMed ID: 20953179
  20. Barman H.K., Takami Y., Nashijima H. et al. Histone acetyltransferase-1 regulates integrity of cytosolic histone H3-H4 containing complex // Biophys. Res. Commun. 2008. V. 373. P. 624–630. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2006.05.079
  21. Jasencakova Z., Scharf A.N., Corpet A. et al. Replication stress interferes with histone recycling and predeposition marking of new histones // Mol. Cell. 2010. V. 37. P. 736–743. https://doi.org/10.1016/j.molcel.2010.01.033
  22. Ai X., Parthun M.R. The nuclear Hat1p/Hat2p complex: A molecular link between type B histone acetyltransferases and chromatin assembly // Mol. Cell. 2004. V. 14. P.195–205. https://doi.org/10.1016/s1097-2765(04)00184-4
  23. Poveda A., Pamblanco M., Tafrov S. et al. Hif1 is a component of yeast histone acetyltransferase B, a complex mainly localized in the nucleus // J. Biol. Chem. 2004. V. 279. P. 16033–16043. https://doi.org/10.1074/jbc.M314228200
  24. Verreault A., Kaufman P.D., Kobayashi R., Stillman B. Nucleosomal DNA regulates the core-histone-binding subunitof the human Hat1 acetyltransferase // Curr. Biol. 1998. V. 8. P. 96–108. https://doi.org/10.1016/s0960-9822(98)70040-5
  25. Suganuma T., Pattenden S.G., Workman J.L. Diverse functions of WD40 repeat proteins in histone recognition // Genes Dev. 2008. V. 22. P. 1265–1268. https://doi.org/10.1101/gad.1676208
  26. Song J.J., Garlick J.D., Kingston R.E. Structural basis of histone H4 recognition by p55 // Genes Dev. 2008. V. 22. P. 1313–1318. https://doi.org/10.1101/gad.1653308
  27. Furuyama T., Dalal Y., Henikoff S. Chaperone-mediated assembly of centromeric chromatin in vitro // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. P. 6172–6177. https://doi.org/10.1073/pnas.0601686103
  28. Gavin A.C., M. Bösche M., Krause R. et al. Functional organization of the yeast proteome by systematic analysis of protein complexes // Nature. 2002. V. 415. P. 141–147. https://doi.org/10.1038/415141a
  29. Blackwell J.S., Wilkinson S.T., Mosammaparast N., Pemberton L.F. Mutational analysis of H3 and H4 N termini reveals distinct roles in nuclear import // J. Biol. Chem. 2007. V. 282. P. 20142–20150. https://doi.org/10.1074/jbc.M701989200
  30. Ge Z., Wang H., Parthun M.R. Nuclear Hat1p complex (NuB4) components participate in DNA repair-linked chromatin reassembly // J. Biol. Chem. 2011. V. 286. P. 16790–16799. https://doi.org/10.1074/jbc.M110.216846
  31. Захаров И.А., Кожин С.А., Кожина Т.А. и др. Сборник методик по генетике дрожжей-сахаромицетов. Л.: Наука, 1984. изд. 2-е. 144 с.
  32. Ковальцова С.В., Королев В.Г. Штамм дрожжей Saccharomyces cerevisiae для тестирования мутагенов окружающей среды на основе взаимодействия мутаций rad2 и him1 // Генетика. 1996. Т. 32. № 3. С. 366–372.
  33. Fedorova I.V., Kovaltzova S.V., Gracheva L.M. et al. Requirement of HSM3 gene for spontaneous mutagenesis in Saccharomyces cerevisiae // Mutat. Res. 2004. V. 554. P. 65–75.
  34. Lea C.A., Coulson D.E. The distribution of the number of mutants in bacterial populations // J. Genet. 1949. V. 49. P. 264–285. https://doi.org/10.1007/BF02986080
  35. Khromov-Borisov N.N., Saffi J., Henriques J.A.P. Perfect order plating: principal and applications // TTO1. 2002.TO2638
  36. De Koning L., Corpet A., Haber J.E., Almouzni G. Histone chaperones: An escort network regulating histone traffic // Nat. Struct. Mol. Biol. 2007. V. 14. P. 997–1007. https://doi.org/10.1038/nsmb1318
  37. Burgess R.J., Zhang Z. Histone chaperones in nucleosome assembly and human disease // Nat. Struct. Mol. Biol. 2013. V. 20. P. 14–22. https://doi.org/10.1038/nsmb2461
  38. Chai B., Huang J., Cairns B., Laurent B. Distinct roles for the RSC and Swi/Snf ATP-dependent chromatin remodelers in DNA double-strand break repair // Genes Dev. 2005. V. 19. P. 1656–1661. https://doi.org/10.1101/gad.1273105
  39. Shim E., Ma J., Oum J. et al. The yeast chromatin remodeler RSC complex facilitates end joining repair of DNA double-strand breaks // Mol. Cell. Biol. 2005. V. 25. P. 3934–3944. https://doi.org/10.1128/MCB.25.10.3934-3944.2005
  40. Alekseeva E.A., Evstyukhina T.A., Peshekhonov V.T., Korolev V.G. Participation of the HIM1 gene of yeast Saccharomyces cerevisiae in the error-free branch of post-replicative repair and role Polη in him1-dependent mutagenesis // Curr. Genet. 2021.V. 67. P. 141–151. https://doi.org/10.1007/s00294-020-01115-6
  41. Evstyukhina T.A., Alekseeva E.A., Peshekhonov V.T. et al. The role of chromatin assembly factors in induced mutagenesis at low levels of DNA damage // Genes. 2023. V. 14. https://doi.org/10.3390/genes14061242
  42. Chambers A.L., Ormerod G., Durley S.C. et al. The INO80 chromatin remodeling complex prevents polyploidy and maintains normal chromatin structure at centromeres // Genes Dev. 2012. V. 26. P. 2590–2603. https://doi.org/10.1101/gad.199976.112
  43. Carrozza M.J., Li B., Florens L. et al. Histone H3 methylation by Set2 directs deacetylation of coding regions by Rpd3S to suppress spurious intragenic transcription // Cell. 2005. V. 123. P. 581–592. https://doi.org/10.1016/j.cell.2005.10.023
  44. Keogh M.C., Kurdistani S.K., Morris S.A. et al. Cotranscriptional set2 methylation of histone H3 lysine 36 recruits a repressive Rpd3 complex // Cell. 2005. V. 123. P. 593–605. https://doi.org/10.1016/j.cell.2005.10.025
  45. Chen X.-F., Kuryan B., Kitada T. et al. The Rpd3 core complex is a chromatin stabilization module // Curr. Biol. 2012. V. 22. P. 56–63. https://doi.org/10.1016/j.cub.2011.11.042
  46. Kelberg E.P., Kovaltsova S.V., Alekseev S.Yu. et al. HIM1, a new yeast Saccharomyces cerevisiae gene playing a role in control of spontaneous and induction mutagenesis // Mutat. Res. 2005. V. 578. P. 64–78. https://doi.org/10.1016/j.mrfmmm.2005.03.003
  47. Keck K.M., Pemberton L.F. Histone chaperon link histone nuclear import and chromatin assembly // Biochim. Biophys. Acta. 2012. V. 1819. P. 277–289. https://doi.org/10.1016/j.bbagrm.2011.09.007
  48. Евстюхина Т.А., Алексеева Е.А., Федоров Д.В. и др. Роль ремодулирующих комплексов CHD1 и ISWI в контроле спонтанного и УФ-индуцированного мутагенеза у дрожжей Saccharomyces cerevisiae // Генетика. 2017. Т. 53. № 2. С. 173–180.
  49. Sun Z., Hsiao J., Fay D.S., Stern D.F. Rad53 FHA domain associated with phosphorylated Rad9 in the DNA damage checkpoint // Science. 1998. V. 281. P. 272–274. https://doi.org/10.1126/science.281.5374.272.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Чувствительность к УФ-свету и частота УФ-индуцированного мутагенеза в локусе CAN1 у штамма дикого типа и мутантного диплоидного штамма ies6Δ при обработке различными дозами ультрафиолетового излучения. На графиках показаны стандартные ошибки среднего значения (± SEM), полученные в результате пяти независимых экспериментов.

Скачать (134KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Чувствительность к УФ-свету и частота УФ-индуцированного мутагенеза в локусах ADE4–ADE8 у штамма дикого типа и мутантного штамма ies5Δ (а) и мутантного штамма nhp10Δ (б) при обработке различными дозами ультрафиолетового излучения.

Скачать (287KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Чувствительность к УФ-свету и частота УФ-индуцированного мутагенеза в локусах ADE4–ADE8 у штамма дикого типа и мутантных штаммов rad2Δ, rad2Δ ies5Δ и rad2Δ nhp10Δ при обработке различными дозами ультрафиолетового излучения.

Скачать (179KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Чувствительность к УФ-свету и частота УФ-индуцированного мутагенеза в локусах ADE4–ADE8 у штамма дикого типа и мутантных штаммов ies5Δ hsm3Δ, ies5Δ hif1Δ и ies5Δ him1Δ (а) и nhp10Δ hsm3Δ, nhp10Δ hif1Δ и nhp10Δ him1Δ (б) при обработке различными дозами ультрафиолетового излучения.

Скачать (366KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Чувствительность к УФ-свету и частота УФ-индуцированного мутагенеза в локусах ADE4–ADE8 штамма дикого типа и мутантных штаммов ies5Δ rpd3Δ и rpd3Δ при обработке различными дозами ультрафиолетового излучения.

Скачать (158KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Гистограммы показывают относительную нормализованную экспрессию гена RNR3 в штамме дикого типа и мутантных штаммах: ies5Δ, ies5Δ him1Δ, ies5Δ hsm3Δ и ies5Δ hif1Δ (а); nhp10Δ, nhp10Δ him1Δ, nhp10Δ hsm3Δ и nhp10Δ hif1Δ (б) до и после облучения их ультрафиолетовым светом (после УФ-облучения клетки выдерживали в течение четырех часов при 30° C в термостате для индукции), доза УФ-излучения составляла 252 Дж/м2; * р < 0.05, t-критерий Стьюдента.

Скачать (212KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024